Você não lidará com diretórios diariamente, mas de vez em quando pode querer processar todas as imagens em um diretório, por exemplo. Com a API File System Access, os usuários agora podem abrir diretórios no navegador e decidir se precisam de acesso de gravação ou não.
O jeito mais moderno
Como usar o método showDirectoryPicker() da API File System Access
Para abrir um diretório, chame showDirectoryPicker(), que retorna uma promessa com o diretório escolhido. Se você precisar de acesso de gravação, transmita { mode: 'readwrite' } ao método.
A forma clássica
Como usar o elemento <input type="file" webkitdirectory>
O elemento <input type="file" webkitdirectory> em uma página permite que o usuário clique nele e abra
um diretório. Agora, o truque consiste em inserir o elemento de forma invisível em uma página com JavaScript e clicar nele de maneira programática.
Aprimoramento progressivo
O método abaixo usa a API File System Access quando há suporte
e, em outros casos, retoma a abordagem clássica. Em ambos os casos, a função
retorna um diretório, mas, no caso de suporte à API File System Access,
cada objeto de arquivo também tem um FileSystemDirectoryHandle armazenado na
propriedade directoryHandle e um FileSystemFileHandle armazenado na propriedade handle.
Se quiser, você pode serializar os identificadores para o disco.
const openDirectory = async (mode = "read") => {
  // Feature detection. The API needs to be supported
  // and the app not run in an iframe.
  const supportsFileSystemAccess =
    "showDirectoryPicker" in window &&
    (() => {
      try {
        return window.self === window.top;
      } catch {
        return false;
      }
    })();
  // If the File System Access API is supported…
  if (supportsFileSystemAccess) {
    let directoryStructure = undefined;
    // Recursive function that walks the directory structure.
    const getFiles = async (dirHandle, path = dirHandle.name) => {
      const dirs = [];
      const files = [];
      for await (const entry of dirHandle.values()) {
        const nestedPath = `${path}/${entry.name}`;
        if (entry.kind === "file") {
          files.push(
            entry.getFile().then((file) => {
              file.directoryHandle = dirHandle;
              file.handle = entry;
              return Object.defineProperty(file, "webkitRelativePath", {
                configurable: true,
                enumerable: true,
                get: () => nestedPath,
              });
            })
          );
        } else if (entry.kind === "directory") {
          dirs.push(getFiles(entry, nestedPath));
        }
      }
      return [
        ...(await Promise.all(dirs)).flat(),
        ...(await Promise.all(files)),
      ];
    };
    try {
      // Open the directory.
      const handle = await showDirectoryPicker({
        mode,
      });
      // Get the directory structure.
      directoryStructure = getFiles(handle, undefined);
    } catch (err) {
      if (err.name !== "AbortError") {
        console.error(err.name, err.message);
      }
    }
    return directoryStructure;
  }
  // Fallback if the File System Access API is not supported.
  return new Promise((resolve) => {
    const input = document.createElement('input');
    input.type = 'file';
    input.webkitdirectory = true;
    input.addEventListener('change', () => {
      let files = Array.from(input.files);
      resolve(files);
    });
    if ('showPicker' in HTMLInputElement.prototype) {
      input.showPicker();
    } else {
      input.click();
    }
  });
};
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Demonstração
HTML
<!DOCTYPE html>
<html lang="en">
  <head>
    <meta charset="utf-8" />
    <meta name="viewport" content="width=device-width, initial-scale=1" />
    <link
      rel="icon"
      href="data:image/svg+xml,<svg xmlns=%22http://www.w3.org/2000/svg%22 viewBox=%220 0 100 100%22><text y=%22.9em%22 font-size=%2290%22>📂</text></svg>"
    />
    <title>How to open a directory</title>
  </head>
  <body>
    <h1>How to open a directory</h1>
    <button type="button">Open directory</button>
    <pre></pre>
  </body>
</html>
    CSS
        :root {
  color-scheme: dark light;
}
html {
  box-sizing: border-box;
}
*,
*:before,
*:after {
  box-sizing: inherit;
}
body {
  margin: 1rem;
  font-family: system-ui, sans-serif;
}
        
    JS
        const button = document.querySelector('button');
const pre = document.querySelector('pre');
const openDirectory = async (mode = "read") => {
  // Feature detection. The API needs to be supported
  // and the app not run in an iframe.
  const supportsFileSystemAccess =
    "showDirectoryPicker" in window &&
    (() => {
      try {
        return window.self === window.top;
      } catch {
        return false;
      }
    })();
  // If the File System Access API is supported…
  if (supportsFileSystemAccess) {
    let directoryStructure = undefined;
    const getFiles = async (dirHandle, path = dirHandle.name) => {
      const dirs = [];
      const files = [];
      for await (const entry of dirHandle.values()) {
        const nestedPath = `${path}/${entry.name}`;
        if (entry.kind === "file") {
          files.push(
            entry.getFile().then((file) => {
              file.directoryHandle = dirHandle;
              file.handle = entry;
              return Object.defineProperty(file, "webkitRelativePath", {
                configurable: true,
                enumerable: true,
                get: () => nestedPath,
              });
            })
          );
        } else if (entry.kind === "directory") {
          dirs.push(getFiles(entry, nestedPath));
        }
      }
      return [
        ...(await Promise.all(dirs)).flat(),
        ...(await Promise.all(files)),
      ];
    };
    try {
      const handle = await showDirectoryPicker({
        mode,
      });
      directoryStructure = getFiles(handle, undefined);
    } catch (err) {
      if (err.name !== "AbortError") {
        console.error(err.name, err.message);
      }
    }
    return directoryStructure;
  }
  // Fallback if the File System Access API is not supported.
  return new Promise((resolve) => {
    const input = document.createElement('input');
    input.type = 'file';
    input.webkitdirectory = true;
    input.addEventListener('change', () => {
      let files = Array.from(input.files);
      resolve(files);
    });
    if ('showPicker' in HTMLInputElement.prototype) {
      input.showPicker();
    } else {
      input.click();
    }
  });
};
button.addEventListener('click', async () => {
  const filesInDirectory = await openDirectory();
  if (!filesInDirectory) {
    return;
  }
  Array.from(filesInDirectory).forEach((file) => (pre.textContent += `${file.name}\n`));
});